Væddermændenes nat er en dyster fantasyfortælling om blodige magtkampe, skjult forræderi og fortiede hemmeligheder.
I udkanten af det gamle kongerige Agamore ligger den beskedne herregård Ravnehøj hvor ridderen sir Alfrik bor med sine tre sønner: Rodrik, Cedrik og Stormfrik. Hver især har brødrene håb og ambitioner for fremtiden, men snart bliver de hvirvlet ind i et magtspil som ændrer deres tilværelse for altid. Hvem er den mystiske ridder der holder øje med landsbyen? Hvorfor plages den unge Stormfrik af drømme om et forblæst stentårn langt, langt borte? Og hvad er forklaringen bag det bestialske fund i en lysning nær Ravnehøj? Gåderne bliver ved med at kravle frem fra mulden, og kun ved at finde svarene kan de tre brødre få indsigt i deres egen fortid og gribe ud efter den skæbne de er født til.
