I 1981 indtræffer en tragedie i Sønderborg, mens Holmes-familiens tvillingedrenge leger ude i baghaven. Det efterlader dybe spor og kløfter i familien.
34 år senere tvinges journalist Andrea Holmes hjem til Danmark efter sin fars selvmord. Hun har boet mange år i USA uden megen kontakt til familien på Als, men nu vender hun hjem til fortidens skygger.
Kriminalassistent Matti Villum fra Sønderborg Politi sættes på den rutinemæssige efterforskning af selvmordet, men snart flyttes fokus, da et maltrakteret lig bliver fundet i en skov. Sagen trækker spor til en gammel tragedie på øen, og dystre hemmeligheder dukker op til overfladen.
Samtidig er Villum udfordret af samarbejdet med sin nye makker, den egenrådige og ambitiøse Nora Kaufman, der har et blakket ry.
Nattevandrer er første del i krimiserien Nattens Gerninger.
